Aaron Ramsdale se unió al Southampton por 25 millones de libras esterlinas en agosto de 2024, después de la Euro 2024 con Inglaterra, habiendo sido alabado como el ajuste perfecto para el estilo de construcción de Russell Martin. Jugó 30 partidos de liga mientras el Southampton terminó último en la Premier League con apenas 12 puntos, la segunda puntuación más baja jamás lograda, y concedió 66 goles, más que cualquier otro portero en 2024-25. A pesar de los elogios individuales por limitar los daños en un equipo en dificultades, el movimiento no logró revivir su carrera.

Esto marcó su cuarto descenso, habiendo descendido previamente con Chesterfield (en préstamo, 2017-18), Bournemouth (2019-20, donde fue jugador del año) y Sheffield United. Después de perder su puesto en el Arsenal a David Raya en 2023-24 tras solo cuatro partidos de liga —y un error contra el Brentford—Ramsdale nunca volvió a jugar para el Arsenal. Su etapa en Southampton terminó con un préstamo al Newcastle United para 2025-26, donde solo mantuvo dos porterías a cero en 23 apariciones en todas las competiciones.

El ex mentor del Bournemouth, Asmir Begovic, lo llamó un 'portero fantástico' que había 'estado en un viaje increíble', pero señaló 'algunas cosas no se han alineado para él en el Southampton'. La trayectoria profesional de Aaron Ramsdale, que ascendió después de buenos momentos en Sheffield United y Bournemouth, ahora está definida por batallas de descenso repetidas a pesar de actuaciones individuales consistentes.